Wyewoluowała ona ze strategicznej gry wojennej Chainmail, bazującej na planszach podzielonych na sześciokątne pola (powszechnie nazywane hexami). Trzecia edycja opiera się na mechanice d20 i umożliwia na grę w różnorodnych światach fantasy. Gra była pierwotnie wydawana przez Tactical Studies Rules (TSR, w przyszłości TSR Hobbies), wydawnictwo specjalizujące się w grach wojennych. W latach 90. firma straciła płynność finansową i została wykupiona przez firmę Wizards of the Coast (WotC), która tym samym nabyła prawa do marki Dungeons and Dragons.
WotC najpierw wydało ponowione wersje podręczników kluczowych drugiej edycji Advanced Dungeons and Dragons, kilka prywatnych dodatków, by na przełomie wieków wydać już swoją trzecią zmianę gry (przy czym warto zauważyć, że nazwa brzmi Dungeons and Dragons 3rd Edition, w trakcie gdy ewolucja szła w następującym toku: Dungeons and Dragons → Advanced Dungeons and Dragons → Advanced Dungeons and Dragons 2nd Edition; nie ma tu więc logicznej kontynuacji, bowiem nigdy nie było drugiej edycji Dungeons and Dragons jako takiego. 6 czerwca 2008 nastąpiła premiera najnowszej wersji gry Dungeons and Dragons 4th Edition.
Najnowsza wersja gry wydana w Polsce to Edycja 3.5, zrobione poprzez Wydawnictwo ISA. Podstawowa wersja gry pozwala na wcielenie się w fikcyjną postać - może to być człowiek, lub przedstawiciel jednej z fantastycznych ras: (elf, półelf, krasnolud, niziołek, gnom, półork). Postać może rozwijać jedną z dostępnych klas postaci (profesji). Dostępne klasy to: wojownik, barbarzyńca, paladyn, mnich, czarodziej, zaklinacz, kapłan, druid, bard, łotrzyk czy tropiciel. Kolejne dodatki wprowadzają dodatkowe sposobności wyboru. Najpopularniejsze światy (albo z angielskiego settingi) w których może toczyć się rozgrywka to Zapomniane Krainy (Forgotten Realms), Greyhawk (kluczowy świat Edycji 3.0 i 3.5), Planescape, Smocza Lanca (Dragonlance), Dark Sun, Spelljammer, czy najnowszy, pochodzący od WotC Eberron. Trzecia edycja i mechanika d20 przyniosły równie kilka światów, w wielu wypadkach konwertowanych z innych gier - tak fabularnych jak Gasnące Słońca, Rokugan (świat gry Legenda 5 Kręgów) czy Deadlands jak i komputerowych np. Diablo II, Warcraft i Everquest.
Wydanie trzeciej edycji D&D miało też spory wpływ na cały świat gier fabularnych, bowiem mechanikę d20 o którą gra jest oparta, udostępnionej na Pozwoleń Otwartej Gry (Open Gaming License), dzięki której inni wydawcy mogą wydawać spersonalizowane dodatki kompatybilne z systemem bez konieczności występowania za każdym razem o licencję. Chcąc skorzystać z dużej popularności trzeciej edycji D&D, wydawcy innych gier fabularnych skonwertowali osobiste gry na mechanikę d20, by stworzyć równoległą do opartych na swojej mechanice indywidualnych gier linię d20. Wizards of the Coast wyłożyło także pewną sumę pieniędzy, ażeby licencjonować jedne z bardziej kasowych tytułów (Gwiezdne Wojny oraz Zew Cthulhu), a następnie wydać pod sztandarem d20. Czwarta edycja korzysta z ograniczonej licencji GSL nie umożliwiającej na wydawanie nowych systemów.
